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The evolution of intrauterine feeding in the Gymnophiona (Lissamphibia): A comparative study on the morphology, function, and development of cranial muscles in oviparous and viviparous species.

The extant amphibians (Lissamphibia) are characterized by a complex biphasic life-cycle in that an aquatic larvae passes through a metamorphosis to become a terrestrial adult. Oviparity with biphasic life-cycle is the ancestral mode of reproduction in the Lissamphibia. The derived reproductive modes oviparity with direct development and viviparity evolved independently in the three amphibian groups, i.e. frogs (Anura), salamanders (Caudata), and caecilians (Gymnophiona). In caecilians, the evolution of derived modes of reproduction is correlated to new feeding habits over ontogeny. In the ancestral condition, aquatic larvae use suction feeding for prey capture before they pass through metamorphosis to become terrestrial predators that feed by biting. Hatchlings from direct developing caecilians have been observed to feed on the skin of their mothers before they switch to the diet of adults (dermatophagy). In viviparous caecilians, fetuses feed intrauterine by scraping the uterus epithelium. Different feeding modes over ontogeny are likely to have an impact on the morphology and the function of the developing head of caecilians. This study examines the transformations in caecilian cranial and cranial muscle development that can be related to the evolution of derived modes of reproduction and new feeding strategies. The ancestral biphasic life-cycle involves substantial modifications during metamorphosis in the cranial musculature of caecilians. Characters that are exclusively present in larvae are: presence of a m. ceratomandibularis, presence of a well developed m. interhyoideus that covers the hyobranchium laterally, presence of a m. subarcualis rectus II-IV, insertion of the m. depressor mandibulae posterior on the distal tip of the ceratohyal. The comparison to salamander larvae reveals that these muscle characters are plesiomorphic for larvae of the Gymnophiona. The evolution of derived modes of reproduction involves the evolutionary loss of larval muscle characteristics. The cranial musculature in embryos, fetuses, and juveniles of direct developing and viviparous caecilians is identical to adults. The precocious development of adult muscle features in embryos of direct developing and viviparous caecilians is considered to be a case of ontogenetic repatterning. In viviparous species, fetal skull development is modified which results in the presence of large tooth bearing bones early in ontogeny. The relative size of tooth bearing bones to the remainder of the cranium decreases during intrauterine caecilian development. The early formation of large tooth bearing bones is likewise related to intrauterine feeding. I further demonstrate that larval feeding puts different functional demands on the jaw closing muscles, especially the m. levator mandibulae longus and the m. interhyoideus posterior, than adult feeding. Skin feeding juveniles of a direct developing caecilian and neonates of a viviparous species have an almost identical jaw closing system as adult caecilians. The evolution of direct development and viviparity in caecilians can be linked to derived patterns of cranial muscle formation, differences in the timing of cranial development, and to the release from functional constraints that are introduced by the aquatic larval stage of biphasic caecilians. 
Die rezenten Amphibien (Lissamphibia) sind durch einen komplexen biphasischen Lebenszyklus gekennzeichnet. Sie durchlaufen eine Metamorphose, bei der sich eine aquatische Larve zum terrestrischen Adultus entwickelt. Im Zusammenhang mit dem biphasischen Lebenszyklus gilt Oviparie als ursprunglicher Fortpflanzungsmodus fur die Lissamphibia. In allen drei Gruppen der Amphibien, d.h. innerhalb der Froschlurche (Anura), Schwanzlurche (Caudata) und Blindwuhlen (Gymnophiona), sind abgeleitete Fortpflanzungsmodi (Oviparie mit direkter Entwicklung, Viviparie) evolviert. Innerhalb der Blindwuhlen ist die Evolution von abgeleiteten Fortpflanzungsmodi mit neuen Beutefangmechanismen wahrend der Ontogenese verbunden: Im ursprunglichen biphasischen Lebenszyklus nutzen die aquatischen Blindwuhlenlarven bis zur Metamorphose Saugschnappen; der terrestrische Beutefang der Adulti ist Beisen. Frischgeschlupfte Jungtiere von oviparen Blindwuhlen mit direkter Entwicklung fressen zunachst an der Haut ihrer Mutter (Dermatophagie). Die Foten viviparer Blindwuhlen fressen intrauterin indem sie das Uterusepithel abschaben. Es ist anzunehmen, dass die unterschiedlichen Verhaltensweisen einen Einfluss auf die Morphologie und Funktionsweise des Kopfes wahrend der Entwicklung haben. In dieser Arbeit beschreibe ich den Einfluss der Evolution von Fortpflanzungsmodi auf die Transformationen in der Entwicklung des Craniums und der cranialen Muskulatur bei Blindwuhlen. Wahrend der ursprunglichen biphasischen Entwicklung von Blindwuhlen gibt es in der Metamorphose fundamentale Umbauprozesse der cranialen Muskulatur. Ausschlieslich auf die Larve beschrankte Merkmale der Kopfmuskulatur sind: das Vorhandensein eines M. ceratomandibularis, die Ausbildung eines separaten M. interhyoideus, der weite Teile des Hyobranchialapparates lateral umfasst, das Vorhandensein eines M. subarcualis rectus II-IV und der Ansatz des M. depressor mandibulae posterior am distalen Ende des Ceratohyale. Der Vergleich zur Kopfmuskulatur der Larve von Schwanzlurchen zeigt, dass diese Merkmale plesiomorph fur die Larve der Gymnophiona sind. Die Evolution von abgeleiteten Fortpflanzungsmodi ist mit der Reduktion larvaler Merkmale verbunden. Die Kopfmuskulatur von Embryonen, Foten und Jungtieren viviparer Arten und oviparer Arten mit direkter Entwicklung ist identisch zur Kopfmuskulatur adulter Tiere. Die fruhzeitige Entwicklung von Muskelmerkmalen des Adultus bei Arten mit Direktentwicklung oder Viviparie kann als Umstrukturierung der ursprunglichen Ontogenie („ontogenetic repatterning“) verstanden werden. Verglichen zum ubrigen Schadel sind zahntragende Knochen im Cranium von Foten viviparer Arten fruh in der Ontogenese angelegt und auffallend gros; die relative Grose nimmt im Verlauf der Ontogenese ab. Die Ausbildung grosflachiger zahntragender Knochen zu Beginn der Entwicklung des Schadels wird als Konsequenz aus der intrauterinen Ernahrung bei viviparen Blindwuhlen angesehen. Mit dieser Studie konnte gezeigt werden, dass die aquatische Lebensweise der Larve bei Blindwuhlen andere Anforderungen an die Funktionsweise des Cranium und der cranialen Muskulatur stellt, als die terrestrische Lebensweise adulter Tiere. Besonders der m. levator mandibulae longus und der m. interhyoideus posterior unterscheiden sich in ihrer Funktion bei der Larve von adulten Tieren. Die Mechanik des Kieferapparates bei Jungtieren einer oviparen Art mit direkter Entwicklung und Neugeborenen einer viviparen Art ist nahezu identisch zu der des Adultus. Die Folgen der Evolution von direkter Entwicklung und Viviparie bei Blindwuhlen sind eine vom Grundmuster abgeleitete Bildung der Kopfmuskulatur, Unterschiede im Ablauf von Entwicklungsprozessen des Kopfes und der Verlust larvaler Funktionalitat des Kopfes und der Kopfmuskulatur.