हालांकि हनिंगन कई "एक्टिव पैरेंटिंग" फ़िल्मों मे एक शिशु के तौर पर दिखी है व डंकन हिंस कुकी मिक्स के विज्ञापनों मे १९७८ मे भी कार्य कर चुकी है, परन्तु उनकी जब वे १९८५ मे लोस एंजेल्स मे रहने आई तब से उनके अभिनय करियर की शुरुआत हुई। अपनी माँ के साथ रहते हुए उन्होंने नॉर्थ होलीवुड हाई स्कुल मे पढ़ाई की और जब वे अपने पिता के पास सांता बार्बरा मे रहने जाती तब वे कई एजंटों के लिए ऑडिशन भी देती। नॉर्थ होलीवुड हाई स्कुल के बाद उन्होंने कैलिफोर्निया स्टेट यूनिवर्सिटी, नॉर्थरीज मे सायाकोलोजी मे उपाधी ग्रहण की।

हनिंगन की पहली फ़िल्म भूमिका "माई मदर इज़ एन एलियन", एक विज्ञान पर आधारित हास्य फ़िल्म मे थी जिसे १९८८ मे रिलीज़ किया गया था। फ़िल्म मे उनके सह कलाकार सेथ ग्रीन आगे चलकर उनके "बफी" धारावाहिक के सदस्य बन गए जो परदे पर उनके प्रेमी की भूमिका निभाने वाले थे। बाद मे १९८९ मे उन्हें टीवी धारावाहिक, एबीसी की "फ्री स्पिरिट" मे अपना पहला कार्य मिला।

करियर मे उछाल (१९९७-अबतक)
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