अश्क़ाबाद अपेक्षाकृत एक नया नगर है, जिसे 1881 में एक दुर्ग के रूप में स्थापित किया गया था और पास ही स्थित "कस्बा अस्खाबाद" से यह नाम लिया गया। पार्थियन साम्राज्य की प्राचीन राजधानी नीसा से कुछ दूर स्थित, यह सिल्क रोड शहर कोन्जिकाला के खंडहरों पर बनाया गया, जिसे पहले 2 शताब्दी ईसा पूर्व में शराब बनाने वाले गांव के रूप में उल्लेख किया गया था और 1 शताब्दी ईसा पूर्व आये भूकंप के कारण खंडहर हो चुका था। कोन्जिकला के सिल्क रोड पर अपने लाभप्रद स्थान पर स्थित होने के कारण इसका पुनर्निर्माण किया गया और 13वीं शताब्दी में मंगोलों द्वारा इसका विनाश किये जाने से पूर्व यह बहुत फला-फुला। उसके बाद यह एक छोटे से गांव के रूप में बच रहा इसके बाद रूसियों ने 19वीं शताब्दी में इसमें कब्जा कर लिया।

जीयोप टेप की लड़ाई तक फ़ारस का हिस्सा रहा अश्क़ाबाद, अखल संधि की शर्तों के तहत रूसी साम्राज्य को सौंप दिया गया। शहर के ब्रिटिश-प्रभावित फ़ारस की सीमा के करीब होने के कारण रूस ने इस इलाके को विकसित किया, और 1881 से 1897 में जनसंख्या 2,500 से बढ़कर 19,400 (जिनमें से एक तिहाई फ़ारसी थे) हो गई। 1908 में, अश्क़ाबाद में पहली बहाई प्रार्थनाघर बनाया गया, 1948 के भूकंप में यह बुरी तरह से क्षतिग्रस्त हो गया और अंततः 1963 में इसे ध्वस्त कर दिया गया। तुर्कमेनिस्तान में बहाई आस्था के समुदाय के काफी लोग अश्क़ाबाद में रहते हैं।

अश्क़ाबाद में सोवियत शासन दिसंबर 1917 में स्थापित हुआ। 1919 में, तुर्कस्तान स्वायत्त सोवियत समाजवादी गणराज्य के राष्ट्रीय अर्थव्यवस्था के सोवियत संघ के अध्यक्ष पावेल पोल्टरोरस्की के नाम पर, शहर का नाम बदलकर पोल्टोरात्स्क (पोलोरार्स्क) रख दिया गया। जब तुर्कमेन एसएसआर 1924 में स्थापित किया गया, पोल्टरेट्सक को उसकी राजधानी बनाई गई। 1927 में मूल नाम ("अश्खाबाद" के रूप में) पुनर्स्थापित किया गया।

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