2001 में 11 सितंबर के हमलों के कुछ ही महीनों के अंदर हमलों के सिर्फ एक सप्ताह पहले शपथ ग्रहण करने वाले एफबीआई के निदेशक राबर्ट मुलर ने एफबीआई की संरचना और ऑपरेशनों के पुनर्व्यवास्थापन (री-इंजीनियरिंग) की मांग की. इसके बदले में उन्होंने प्रत्येक संघीय अपराध का मुकाबला करने को सर्वोच्च प्राथमिकता बना दिया जिसमें आतंकवाद को रोकना, विदेशी खुफिया गतिविधियों का जवाब देना, साइबर सुरक्षा संबंधी खतरों, अन्य हाई-टेक अपराधों से निबटना, नागरिक अधिकारों की रक्षा करना, सार्वजनिक भ्रष्टाचार, संगठित अपराध, सफेदपोश अपराध और हिंसक अपराध की बड़ी घटनाओं का मुकाबला करना शामिल है।

फरवरी 2001 में रॉबर्ट हैनसेन को रूसियों को सूचनाएं बेचते हुए पकड़ा गया था। बाद में यह पता चला कि हैनसेन, जो एफबीआई के भीतर एक उच्च पद तक पहुँच गए थे, वे कम से कम 1979 की शुरुआत से ही खुफिया जानकारियाँ बेचने का काम करते आ रहे थे। उन्हें देशद्रोह का दोषी पाया गया और 2002 में उन्हें मौत की सजा दी गयी लेकिन इस घटना ने एफबीआई द्वारा प्रयुक्त सुरक्षा उपायों पर कई लोगों को सवालिया निशान लगाने का मौक़ा दिया. एक दावा यह भी किया गया कि रॉबर्ट हेनसेन का योगदान संभवतः उन सूचनाओं को बेचने में भी था जो 11 सितम्बर 2001 के हमलों के लिए कारण बने थे।

22 जुलाई 2004 को आयी 9/11 आयोग की अंतिम रिपोर्ट में कहा गया कि एफबीआई और सेन्ट्रल इंटेलिजेंस एजेंसी (सीआईए) दोनों आंशिक रूप से उन खुफिया रिपोर्टों पर अमल नहीं करने के दोषी हैं जिनसे 11 सितम्बर 2001 के हमलों से बचा जा सकता था। अपने सबसे अधिक आलोचनात्मक आकलन में रिपोर्ट ने यह निष्कर्ष निकाला कि दोनों एजेंसियों द्वारा देश की सेवा "बेहतर तरीके से नहीं की जा रही है" और इसने एफबीआई के भीतर बदलावों के लिए कई सुझावों को सूचीबद्ध भी किया। हालांकि एफबीआई ने ज्यादातर सुझावों को मान लिया था जिसमें नए राष्ट्रीय खुफिया निदेशक (डायरेक्टर ऑफ नेशनल इंटेलिजेंस) द्वारा निरीक्षण करना शामिल था, 9/11 आयोग के कुछ पूर्व सदस्यों ने अक्टूबर 2005 में एफबीआई की सार्वजनिक रूप से आलोचना की जिसमें यह दावा किया गया कि यह कई सार्थक बदलावों का विरोध कर रही थी।

8 जुलाई 2007 को "वॉशिंगटन पोस्ट" ने यूसीएलए के प्रोफ़ेसर एमी ज़ेगार्ट की पुस्तक "स्पाइंग ब्लाइंड: द सीआईए, द एफबीआई एंड द ओरिजिंस ऑफ 9/11" के कुछ अंशों को प्रकाशित किया। आलेख में बताया गया था कि सरकारी दस्तावेजों से सीआईए और एफबीआई द्वारा 11 सितंबर 2001 के आतंकवादी हमलों को रोकने के 23 संभावित मौके चूक जाने का पता चलता है। इन नाकामियों के प्राथमिक कारणों में शामिल हैं: बदलाव और नए विचारों के प्रति एजेंसी का विरोधी रवैया; पदोन्नति के लिए अनुपयुक्त प्रोत्साहन और एफबीआई, सीआईए एवं संयुक्त राज्य अमेरिका के शेष खुफिया समुदाय के बीच आपसी सहयोग की कमी. आलेख में एफबीआई की विकेन्द्रीकृत संरचना को भी दोषी ठहराया गया जिसने एफबीआई के विभिन्न कार्यालयों के बीच प्रभावी संपर्क और समन्वय को रोक दिया था। आलेख में यह भी दावा किया गया था कि एफबीआई अभी भी एक प्रभावी आतंकवाद-निरोधक या खुफिया-प्रतिरोधक एजेंसी के रूप में विकसित नहीं हुई है, जिसका कारण काफी हद तक एफबीआई के अंदर गहराई तक जड़ें जमाये बैठा सांस्कृतिक प्रतिरोध था। उदाहरण के लिए, एफबीआई कर्मियों की प्रथाओं के अनुसार विशेष एजेंटों के अलावा अन्य कर्मचारियों को सहयोगी कर्मचारी माना जाता रहा है, जो खुफिया विशेषज्ञों को एफबीआई की स्वचालित मशीनों और दरबानों की श्रेणी में वर्गीकृत करती है।

मीडिया में चित्रण
विशिष्ट व्यक्तियों पर एफबीआई की फाइलें
एफबीआई की विशेष टीमें
11 सितम्बर के हमले