जून 2005 में यह खबर आयी कि कैमरून, एक अन्य परियोजना "'बैटल एंजेल" ' के साथ साथ "प्रोजेक्ट 880" (जिसे अब "अवतार" के नाम से जानते हैं) पर भी काम कर रहे हैं। दोनों फिल्मों की शूटिंग 3 डी में की जानी थी। दिसंबर तक कैमरून ने कहा कि वे "अवतार" से पहले "बैटल एंजेल" की शूटिंग करना चाहते हैं। फरवरी 2006 में हालांकि, उन्होंने अपने लक्ष्यों की अदला-बदली करते हुए "अवतार" को पहले बनाने का निर्णय कर लिया। उन्होंने कहा कि अगर दोनों फिल्मों सफल रहती हैं, तो वे इन दोनों की ट्रायोलॉजी (तिकड़ी) बनाने में अवश्य दिलचस्पी लेंगे.

"अवतार" का अनुमानित बजट $300 मिलियन से अधिक था और इसे दिसंबर 18, 2009 को रिलीज किया गया था। यह 1997 में "टाइटेनिक" के बाद से उनकी पहली फीचर फिल्म थी। यह लगभग पूर्ण रूप से कंप्यूटर रचित एनीमेशन द्वारा निर्मित है। इसमें निर्देशक "रॉबर्ट ज़ेमेकिस" द्वारा "दी पोलर एक्सप्रेस" में इस्तेमाल की गयी "परफॉर्मेंस कैप्चर" तकनीक के एक अधिक उन्नत संस्करण का प्रयोग किया गया है।

जेम्स कैमरून ने 1995 में "अवतार" के लिए एक 80 पृष्ठ की स्क्रिप्ट लिखी थी और 1996 में घोषित किया था कि "टाइटेनिक" को पूरा करने के बाद वे इस फिल्म को बनायेंगे. दिसम्बर 2006 में कैमरून ने बताया कि 1990 के बाद से फिल्म निर्माण में देरी इसलिए हुई क्योंकि वे तकनीक के पर्याप्त रूप से उन्नत होने का इंतजार कर रहे थे। इस फिल्म को मूलतः मई 2009 में रिलीज किया जाना था लेकिन आगे बढ़ाकर दिसंबर 2010 कर दिया गया ताकि जटिल सीजीआई के पोस्ट प्रोडक्शन के लिए अधिक समय दिया जा सके और दुनिया भर के थियेटरों को 3-डी प्रोजेक्टर लगाने के लिए भी अधिक समय दिया जा सके। कैमरून का मूल रूप से इरादा "अवतार" को केवल 3-डी में ही रिलीज़ करने का था।

यह फिल्म कैमरून की पिछली फिल्म "टाइटेनिक" को पीछे छोड़ते हुए सर्वकालीन सर्वाधिक कमाई करने वाली फिल्म बन गयी। "अवतार" ऐसी पहली फिल्म बनी जिसने पूरी दुनिया में $2 बिलियन से अधिक की कमाई की है। इसे बेस्ट पिक्चर तथा बेस्ट डाइरेक्टर सहित नौ अकेडमी पुरस्कार के लिए नॉमिनेट किया गया और तीन पुरस्कार जीते, बेस्ट सिनेमेटोग्राफी, बेस्ट विजुअल इफेक्ट्स तथा बेस्ट आर्ट डाइरेक्शन. बेस्ट डाइरेक्टर पुरस्कार की दौड़ में कैमरून अपनी पूर्व पत्नी "कैथरीन बिग्लो" से मात खा गए, जिन्हें अपनी फिल्म "दी हर्ट लॉकर" के लिए बेस्ट पिक्चर का पुरस्कार भी मिला था।

अवतार की सफलता ने कैमरुन को हॉलीवुड में 2010 में सबसे ज्यादा कमाई करने का मौका दिया, वेनिटी फेऱ द्वारा रिपोर्ट के अनुसार उन्हें 257 मिलियन डॉलर की कमाइ हुई। डिज़नी ने सितंबर 2011 में घोषणा की कि यह जेम्स कैमरुन की फिल्म "अवतार" को पेंडोरा-द वर्ल्ड ऑफ़ अवतार के लिए, झील ब्यूना विस्टा, फ्लोरिडा के "डिज्नीज एनिमल किंगडम" में थीम पार्क क्षेत्र को अनुकूलित करेगा।

पात्र-चयन (कास्टिंग)
"अवतार" (2009)
"ट्रू लाइज़ " (1994)
"स्पाइडर मैन" एंड "डार्क एंजेल" (2000-2002)