सायरस 12 साल की थी जब माईली स्टुअर्ट/हैना मॉण्टेना के मुख्य भूमिका के लिए, साथ ही साथ डिजनी के कार्यक्रम में "बेस्ट फ्रेंड" की भूमिका के लिए भी उसने ऑडिशन (स्वर परीक्षण) दिया. लेकिन डिजनी चैनल के अधिकारियों की राय में उसकी उम्र बहुत कम थी। हालांकि, सायरस "हैना मॉण्टेना" का हिस्सा बनने की अपनी इच्छा पर दृढ़ थी, इसलिए डिज़नी ने उसे फिर से स्वर परीक्षण के लिए वापस बुला लिया। डिजनी चैनल के कार्यकारी उपाध्यक्ष गैरी मार्श के मुताबिक, सायरस को कार्यक्रम में उसके ऊर्जावान और जीवंत प्रदर्शन के कारण चुना गया तथा हिलेरी डफ की दैनंदिन अपेक्षाओं एवं शनाया ट्वेन की प्रभावशाली मंचीय उपस्थिति के साथ ही उसे एक ऐसी शख्सियत के रूप में देखा गया जो "ज़िन्दगी के हर पल से प्यार करती है". उसने कई वर्षों तक दक्षिणी उच्चारण से मुक्ति पाने की चेष्टा की, पर अंत में डिज़नी ने उसे उसके दक्षिणी उच्चारण को पुनर्जीवित करने के लिए कहा. बाद में, एक विचित्र परिस्थिति में, सायरस को हैना के पिता की भूमिका के लिए अपने ही पिता बिली रे सायरस का स्वर परीक्षण लेना पड़ा. वर्तमान में, सायरस, "हैना मॉण्टेना" माईली स्टुअर्ट का किरदार निभा रही है जिसकी अंतरंग मित्र पॉप संगीत की सनसनी हैना मॉण्टेना है, जबकि एलबम और संगीत समारोहों में हैना मॉण्टेना की ही भूमिका में वह अभिनय कर रही है। जून 2009 में, सायरस ने घोषणा की कि "हैना मॉण्टेना" का चौथा सीजन आखिरी सीजन होगा जिसमें वह शीर्षक भूमिका निभाएगी.
साथ ही साथ "हैना मॉण्टेना" के स्वत्वाधिकार की सफलता के अलावा, सायरस की संक्षिप्त वापसी "हाई स्कूल म्युज़िकल" 2 में हुई थी, जिसमें उसे "गर्ल एट पूल" का खिताब मिला. डिजनी चैनल निर्मित "द एम्पेरर्स न्यू स्कूल" में वह याट्टा के रूप में अतिथि कलाकार थी। सायरस ने कंप्यूटर एनिमेटेड फीचर फिल्म "बोल्ट" में पेनी नाम के किरदार को अपनी आवाज़ दी. 
सायरस ने एक बार फिर "हैना मॉण्टेना" के आधार पर बनी फिल्म "" में शीर्षक भूमिका निभायी, जो 10 अप्रैल 2009 को प्रदर्शित हुई. 
जून 2009 में सायरस ने निकोलस स्पार्क्स के उपन्यास पर आधारित अपनी आनेवाली फिल्म "द लास्ट साँग " के फिल्मांकन की योजना बनाई है, जिसमें वह एक विद्रोही किशोरी की भूमिका निभाएगी, जो शांत समुद्र तट पर बसे एक शहर में अपने बिछड़े पिता के साथ उनके घर पर गर्मी की छुट्टी बिताती है। 2010 में इसके प्रदर्शन की योजना है और उम्मीद है कि ये जून 15-21, 2009 से बनना आरम्भ हो जायेगी. "द लास्ट सोंग" की परिकल्पना सायरस को अपने वयस्क दर्शकों के सामने पेश करने के इरादे से, एक "स्टार वेहीकल" के रूप में की गयी। जुलाई 2009 में, डिज़नी ने एप्रिलिन पाइक के उपन्यास "विंग्स" के फिल्मांकन का अधिकार हासिल कर लिया, जिसमें सायरस के अभिनय करने की आशा है।

व्यक्तिगत जीवन
नस्लवाद के आरोप
विवाद
डिज़नी करियर