एफबीआई का मुख्यालय वाशिंगटन, डी.सी. में जे. एडगर हूवर बिल्डिंग में स्थित है जिसके 56 क्षेत्रीय कार्यालय पूरे संयुक्त राज्य अमेरिका के प्रमुख शहरों में मौजूद हैं। एफबीआई समूचे संयुक्त राज्य अमेरिका में 400 से अधिक रेजिडेंट एजेंसियों और अमेरिकी दूतावासों एवं वाणिज्य दूतावासों (कन्सुलेट्स) में 50 से अधिक लीगल अटैचेज को अपने साथ लेकर चलती है। एफबीआई की कई विशिष्ट गतिविधियाँ वर्जिनिया के क्वांटिको में और वेस्ट वर्जिनिया के क्लार्क्सबर्ग में मौजूद परिसरों से संचालित होती हैं। एफबीआई फ्रीडम ऑफ इन्फोर्मेशन एक्ट (एफओआईए) के आग्रहों पर कार्य करने वाले अपने रिकॉर्ड्स मैनेजमेंट डिविजन को वर्जिनिया के विनचेस्टर में स्थानांतरित करने की प्रक्रिया में जुटी है।

एफबीआई की प्रयोगशाला, जिसकी स्थापना बीओआई के गठन के साथ की गयी थी, 1974 में जे. एडगर हूवर बिल्डिंग के बनकर तैयार होने तक यह इसमें नहीं आयी थी। यह प्रयोगशाला ज्यादातर डीएनए, जैविक और शारीरिक कार्य के लिए प्राथमिक प्रयोगशाला के रूप में काम करती है। एफबीआई मुख्यालयों के सार्वजनिक सफ़र को जे. एडगर हूवर बिल्डिंग में इसके स्थानांतरण से पहले एफबीआई प्रयोगशाला के कार्यस्थल के माध्यम से संचालित किया गया था। इस प्रयोगशाला से संचालित की जाने वाली सेवाओं में शामिल हैं "रसायन", "कम्बाइंड डीएनए इंडेक्स सिस्टम" (सीओडीआईएस), "कंप्यूटर एनालिसिस एंड रिस्पांस", "डीएनए एनालिसिस", "एविडेंस रिस्पांस", "एक्सप्लोसिव्स", "फायरआर्म्स एंड टूल मार्क्स", "फोरेंसिक ऑडियो", "फोरेंसिक वीडियो", "इमेज एनालिसिस", "फोरेंसिक साइंस रिसर्च", "फोरेंसिक साइंस ट्रेनिंग", "हेजार्डुअस मैटिरियल्स रिस्पांस", "इन्वेस्टिगेटिव एंड प्रोस्पेक्टिव ग्राफिक्स", "लेटेन्ट प्रिंट्स", "मैटिरियल्स एनालिसिस", "क्वेश्चंड डाक्युमेंट्स", "रेकेटियरिंग रिकॉर्ड्स", "स्पेशल फोटोग्राफिक एनालिसिस", "स्ट्रक्चरल डिजाइन" और "ट्रेस एविडेंस" . एफबीआई प्रयोगशाला की सेवाओं का कई राज्य-स्तरीय, स्थानीय और अंतरराष्ट्रीय एजेंसियों द्वारा निःशुल्क इस्तेमाल किया जाता है। प्रयोगशाला की एक दूसरी इकाई एफबीआई अकादमी में भी मौजूद है।

वर्जिनिया के क्वांटिको में स्थित एफबीआई अकादमी वही जगह है जिसकी दूरसंचार प्रणाली और कंप्यूटर प्रयोगशाला का एफबीआई द्वारा इस्तेमाल किया जाता है।
यहीं पर नए एजेंटों को प्रशिक्षण के लिए भी भेजा जाता है जो एफबीआई के विशेष एजेंट बनते हैं। इक्कीस सप्ताह के एक पाठ्यक्रम से होकर गुजरना प्रत्येक विशेष एजेंट के लिए आवश्यक होता है। इसे वुडलैंड के 385 एकड़ (1.6 किमी²) पर पहली बार 1972 में इस्तेमाल के लिए खोला गया था। यह अकादमी उन राज्य-स्तरीय और स्थानीय कानून प्रवर्तन एजेंसियों के लिए एक कक्षा के रूप में भी कार्य करती है जिन्हें प्रीमियर कानून प्रवर्तन प्रशिक्षण केंद्र पर आमंत्रित किया जाता है। क्वांटिको में स्थित एफबीआई की इकाइयाँ हैं "फील्ड एंड पुलिस ट्रेनिंग यूनिट", "फायरआर्म्स ट्रेनिंग यूनिट", "फॉरेंसिक साइंस रिसर्च एंड ट्रेनिंग सेंटर", "टेक्नोलॉजी सर्विसेस यूनिट" (टीएसयू), "इन्वेस्टिगेटिव ट्रेनिंग यूनिट", "लॉ एन्फोर्समेंट कम्युनिकेशन यूनिट", "लीडरशिप एंड मैनेजमेंट साइंस यूनिट्स" (एलएसएमयू), "फिजिकल ट्रेनिंग यूनिट", "न्यू एजेंट्स ट्रेनिंग यूनिट" (एनएटीयू), "प्रैक्टिकल एप्लिकेशंस यूनिट" (पीएयू), द "इन्वेस्टिगेटिव कंप्यूटर ट्रेनिंग यूनिट" और "कॉलेज ऑफ एनालिटिकल स्टडीज."

वर्ष 2000 में एफबीआई ने अपनी पुरानी पड़ चुकी सूचना प्रौद्योगिकी (आईटी) की बुनियादी संरचना के उन्नयन के लिए त्रयी परियोजना (ट्रायोलॉजी प्रोजेक्ट) शुरू की. यह परियोजना मूल रूप से नियत तीन वर्ष के समय और 380 मिलियन डॉलर के लगभग लागत से कहीं अधिक बजट और समय लेकर पूरी हुई. आधुनिक कम्प्यूटरों और नेटवर्किंग उपकरण को तैनात करने के प्रयास आम तौर पर सफल रहे लेकिन साइंस एप्लीकेशंस इंटरनेशनल कॉरपोरेशन (एसएआईसी) से आउटसोर्स करके, तहकीकात करने के लिए एक नया सॉफ्टवेयर विकसित करने का प्रयास बुरी तरह असफल रहा. सॉफ्टवेयर, जिसे वर्चुअल केस फाइल या वीसीएफ के नाम से जाना जाता था, घटिया लक्ष्य निर्धारण और प्रबंधन में बार बार के बदलाव से ग्रसित था। जनवरी 2005 में सॉफ्टवेयर के पूरा होने की योजना के लिए मूल रूप से निर्धारित समय से दो वर्ष अधिक होने के बाद एफबीआई ने आधिकारिक तौर पर इस परियोजना को छोड़ दिया. उस परियोजना पर कम से कम 100 मिलियन डॉलर (और कुछ अनुमानों में इससे कहीं अधिक) से अधिक खर्च किया गया जो कभी परिचालित ही नहीं हुई. एफबीआई को अपनी एक दशक पुरानी ऐसी स्वचालित परीक्षण सहायता प्रणाली के उपयोग जारी रखने को मजबूर होना पड़ा है जो आईटी विशेषज्ञों द्वारा बुरी तरह से अपर्याप्त मानी जाती है। मार्च 2005 में एफबीआई ने यह घोषणा की, कि वह ख़ुफ़िया-नाम सेंटिनेल नाम की एक नई, अधिक महत्वाकांक्षी सॉफ्टवेयर परियोजना की शुरुआत कर रही है जिसके 2009 तक पूरी होने की संभावना है।

क्लिंटन प्रशासन के दौरान कार्निवोर, फेडरल ब्यूरो ऑफ इन्वेस्टिगेशन द्वारा क्रियान्वित एक गुप्त रूप से बात सुनने वाली इलेक्ट्रॉनिक सॉफ्टवेयर प्रणाली थी, जिसे ईमेल और इलेक्ट्रॉनिक संचार पर नजर रखने के लिए बनाया गया था। लंबे समय तक प्रेस में नकारात्मक कवरेज के बाद एफबीआई ने अपनी प्रणाली का नाम बदलकर "कार्निवोर" से अधिक सौम्य ध्वनित होने वाला नाम "डीसीएस 1000" (DCS1000) कर दिया. सूचना है कि डीसीएस, "डिजिटल कलेक्शन सिस्टम" का प्रतीक है; यह प्रणाली पहले की ही तरह कार्य करती है। मध्य-जनवरी 2005 में एसोसिएटेड प्रेस ने यह सूचना दी कि एफबीआई ने व्यावसायिक रूप से उपलब्ध सॉफ्टवेयर जैसे नारुसइनसाइट (NarusInsight) के पक्ष में 2001 में अनिवार्य रूप से "कार्निवोर" का प्रयोग छोड़ दिया.

पश्चिम वर्जीनिया के क्लार्क्सबर्ग में स्थित द क्रिमिनल जस्टिस इन्फोर्मेशन सर्विसेस (सीजेआईएस) डिविजन. यह एफबीआई का सबसे नया प्रभाग है जिसका गठन 1991 में ही किया गया है और इसकी शुरुआत 1995 में हुई. यह परिसर अपने आप में तीन फुटबॉल मैदानों की लंबाई के बराबर है। इसका उद्देश्य सूचना का एक प्रमुख स्रोत उपलब्ध करना है। सीजेआईएस (सीजेआईएस) के अंतर्गत "नेशनल क्राइम इन्फॉर्मेशन सेंटर" (एनसीआईसी), "यूनिफ़ॉर्म क्राइम रिपोर्टिंग" (यूसीआर), "फिंगरप्रिंट आइडेंटिफिकेशन", "इंटिग्रेटेड ऑटोमेटेड फिंगरप्रिंट आईडेंटिफिकेशन सिस्टम" (आईएएफआईएस), "एनसीआइसी 2000" और द "नेशनल इन्सिडेंट-बेस्ड रिपोर्टिंग सिस्टम" (एनआईबीआरएस) के कार्यक्रम हैं। कई राज्य और स्थानीय एजेंसियां अपने स्वयं की तहकीकात के लिए एक स्रोत के रूप में इन प्रणालियों का उपयोग करती हैं और सुरक्षित संचार का उपयोग करके डेटाबेस के लिए योगदान करती हैं। एफबीआई, परिष्कृत पहचान और सूचना सेवाओं के ये उपकरण स्थानीय, राज्य, संघीय और अंतरराष्ट्रीय कानून प्रवर्तन एजेंसियों को उपलब्ध कराती है।

एफबीआई पर नेशनल वर्चुअल ट्रांसलेशन सेंटर का दायित्त्व है, जो खुफिया समुदाय के सभी तत्वों के लिए "विदेशी ख़ुफ़िया जानकारियों का समय पर और एकदम सटीक अनुवाद करता है।"

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एफबीआई और राष्ट्रीय सुरक्षा
शुरुआत: द ब्यूरो ऑफ इन्वेस्टिगेशन