सब लोग जैसे ही उम्र के 30वें साल में पहुंचते हैं गिरोह की प्रौढता जारी रहती है। टेड के प्रस्ताव पर स्टेल्ला हामी भरती है, पर उसे वेदी पर छोड़ कर अपनी बेटी के पिता टोनी से दुबारा मिलने के लिए चली जाती है। अंततः टेड समय के साथ-साथ इसे भुला देता है। बार्नी, रॉबिन के प्रति अपनी भावनाओं से जूझता है। बार्नी की कंपनी उसे नए अधिग्रहण गोलियात नेशनल बैंक के प्रबंधन वर्ग में स्थानान्तरित करती हैं और बदले में बार्नी, मार्शेल को आतंरिक वकील का काम दिलाता है और टेड के फ़र्म को GNB मानहट्टन मुख्यालय का डिज़ाइन बनाने का अनुबंध देता हैं। 

आख़िरकार मार्शल और लिली अपने नए मकान में रहने जाते हैं और इस बात पर लड़ते हैं कि वे बच्चे पैदा करने के लिए तैयार हैं कि नहीं. रॉबिन जापान में एक नया काम लेती है, लेकिन उसे मेट्रो न्यूज़ वन से भी बदतर पाती है और जल्द ही उसे छोड़ कर, टेड की शादी के लिए न्यूयॉर्क लौटती है। अपने लौटने के तुरंत बाद, वह टेड के साथ कमरे की संगी बन जाती है और बार्नी द्वारा उसका वीडियो बायोडाटा मीडिया कंपनियों को भेजने से परिणामस्वरूप, अंततः उसे 4:00A.M न्यूज़ शो के प्रस्तुतकर्ता की नौकरी मिल जाती हैं। टेड को रॉबिन के प्रति बार्नी की भावनाओं का पता चलता है, जब टेड और रॉबिन लगातार साथ सोते हैं ताकि वे एक दूसरे की बुरी आदतों पर झगड़ा ना करें. बार्नी और रॉबिन के बीच रिश्ते में तनाव बढ़ना शुरू हो जाता है। टेड को पता चलता है कि लिली जिसे नहीं चाहती, उनसे उसके रिश्तों को उसने ध्वस्त किया और शायद इसी ने अप्रत्य्क्ष रूप से उसके और रॉबिन के अलगाव को प्रेरित किया है। रॉबिन और टेड अंततः इस पर बातचीत करते हैं और परिणामस्वरूप उनकी मित्रता सकारात्मक दिशा में बढ़ जाती हैं। 

टेड को GNB की डिज़ाइन की नौकरी से निकाला जाता है, जिसकी वजह से वह ख़ुद अपनी स्वतंत्र कंपनी "मोस्बियस डिज़ाइन" की स्थापना करता है। जब उसका जन्मदिन निकट आता है, टेड बुढ़ापे का पुर्वानुमान लगाता है, लेकिन समझ जाता है कि यात्रा उतनी ही मनोरंजक है, जितना की उसका अंत. इसी तरह, आख़िर में जब बार्नी अपनी 200वीं औरत के साथ सोता है और ऐसा करने के लिए उसे ताना मारने वाले बचपन के धौंसिये के समक्ष चिढ़ाने के बाद सवाल करता है कि अब इससे आगे क्या ज़िंदगी हो सकती है, जो रॉबिन के प्रति उसके सच्चे मनोभावों को उजागर कर देती है।

टेड, पीला छाता ले के जाते हुए संयोग से स्टेल्ला और टोनी से मिलता है। स्टेल्ला को खोने वाले टेड के प्रति सहानुभूति दिखाते हुए टोनी बाद में उससे मिलने का फ़ैसला करता है। टोनी उसे वास्तुकला के प्रोफ़ेसर की नौकरी का प्रस्ताव देता है, जिसे टेड यह कहकर ठुकरा देता है कि ना तो वह स्टेल्ला को मिस करता है, ना ही उसे वापस चाहता है, क्योंकि उसने झूठ बोला और विवाह की वेदी पर उसे छोड़ दिया.इसकी वजह से टोनी, स्टेल्ला से अलग हो जाता है, लेकिन स्टेल्ला के समझाने पर टेड उस जोड़ी का मिलाप करवाता है, जो बाद में केलिफ़ोर्निया चले जाते हैं। स्टेल्ला से अपने अंतिम शब्दों में टेड जताता है कि टोनी और स्टेल्ला और लिली और मार्शल के पास एक दूसरे के प्रति जो प्रेम है, वही अपने लिए भी चाहता है। स्टेल्ला उससे कहती है कि उसकी प्रेमिका भी जितनी जल्दी संभव हो, उसके पास आ रही है।

वास्तव में लिली समूह को छोड़ देती है और बार्नी से एक गंदा चुटकुला सुनने के बाद (जिस समय एलिसन हन्निगन जन्म दे रही थी) 4 हफ्तों के लिए गायब हो जाती है। सीज़न चार के समापन पर आख़िरकार रॉबिन को अपने प्रति बार्नी के प्यार का एहसास होता है और वह भी अपना प्यार जताती है। टेड निर्णय लेता है कि वह अब एक वास्तुकार बना नहीं रहना चाहता और इसकी बजाय वास्तुकला की कक्षाओं में पढ़ाना चाहता है। यह अंतिम कड़ी इस विकट प्रश्न के साथ समाप्त होती है कि टेड के बच्चों की मां उसकी कक्षा में शामिल है।

सीज़न सारांश
सीज़न पांच
मार्शल और लिली की शादी
सीज़न चार