1950 और 1960 के दशक के दौरान एफबीआई अधिकारी नागरिक अधिकारों के नेताओं के बढ़ते प्रभाव को लेकर काफी चिंतित थे। उदाहरण के लिए, 1956 में जॉर्ज डब्ल्यू. ली, एम्मेट टिल और दक्षिण में दूसरे अश्वेतों की हत्या का मामला सुलझाने में एफबीआई की निष्क्रियता की आलोचना करने वाले नागरिक अधिकार नेता, सर्जन और मिसिसिपी के अमीर उद्यमी डॉक्टर टी.आर.एम. होवार्ड को हूवर ने निंदा करने वाला एक खुला पत्र भेजने का एक दुर्लभ क़दम उठाया. एफबीआई ने घरेलू स्तर पर निगरानी के लिए क्वाइंटेलप्रो (COINTELPRO) नाम का एक विवादास्पद ऑपरेशन चलाया, जो कि "काउंटर इंटेलिजेंस प्रोग्राम" ("CO" unter-INTEL" ligence "PRO" gram") का संक्षिप्त रूप था। इसका उद्देश्य अमेरिका में मौजूद असंतुष्ट राजनैतिक संगठनों की जाँच करना और उनको अस्त-व्यस्त करना था, इन संगठनों में सदर्न क्रिश्चियन लीडरशिप कॉन्फ्रेंस समेत आतंकवादी और अहिंसक दोनों ही तरह के संगठन शामिल थे।

मार्टिन लूथर किंग, जूनियर इस जाँच का नियमित निशाना थे। एफबीआई को किसी भी अपराध में शामिल होने का कोई सबूत नहीं मिला, लेकिन इसने किंग की यौन गतिविधि में संलिप्तता के टेप को ब्लैकमेल करने के लिए इस्तेमाल करने का प्रयास किया। "वाशिंगटन पोस्ट" के पत्रकार कार्ल रोवन ने 1991 के अपने संस्मरण में कहा था कि एफबीआई ने आत्महत्या के लिए प्रोत्साहित करने वाला कम से कम एक गुमनाम पत्र किंग को भेजा था।

मार्च 1971 में पेंसिल्वेनिया स्थित एफबीआई का मीडिया संबंधी रेज़ीडेंट कार्यालय लूट लिया गया; चोर अपने साथ गुप्त फ़ाइलें ले गए और उन्हें "हार्वर्ड क्रिमसन" सहित अनेकों समाचार पत्रों को वितरित कर दिया. फाइलों में एफबीआई के व्यापक क्वाइंटेलप्रो (COINTELPRO) कार्यक्रम की विस्तृत जानकारी थी जिसमें पेंसिल्वेनिया सैन्य कॉलेज के एक अश्वेत छात्र समूह और विस्कॉन्सिन के कांग्रेसी कार्यकर्ता हेनरी रयूस की बेटी समेत आम नागरिकों की ज़िन्दगी की छान-बीन के विवरण शामिल थे। इस खुलासे से पूरा देश "हिल" गया और एफबीआई के इन कार्यों की कांग्रेस के सदस्यों और सदन के बहुमत नेता हेल बोग्स द्वारा निंदा की गयी। बोग्स सहित कांग्रेस के कुछ सदस्यों के कथित तौर पर फ़ोन टैप किये गए थे।

हूवर के बाद उल्लेखनीय पुनर्गठन
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इतिहास
एफबीआई और नागरिक-अधिकार आंदोलन