मर्फी ने एक रॉकस्टार के रूप में अपना कैरियर शुरू किया। उन्होंने 1996 में फिल्म "डिस्को बग्स" में एक अभिनेता के रूप में काम करना शुरू किया। वह ब्रिटिश और आयरिश फिल्मों और २००० में स्टेज शो में बहुत प्रसिद्धि प्राप्त की। उनकी नायक के रूप में पहली मशहूर भूमिका 2003 में रिलीज़ हुई डरावनी फ़िल्म 28 डेज़ लेटर (२००३) में थी।

खलनायक के रूप में मर्फी के सबसे बेहतरीन और यादगार भूमिका दो ब्लॉकबस्टर फ़िल्में बैटमैन बिगिन्स और रेड आई थे। सूपरहीरो फिल्म बैटमैन बिगिन्स में उनका चरित्र "स्केयर क्रो/डॉ जोनाथन क्रेन" के रूप में था, और रॆड आई में उनकी भूमिका जैक्सन रेंजर के रूप में थी उन्होंने अगले दो बैटमैन फ़िल्में, द डार्क नाइट और द डार्क नाइट रिटर्न्स में भी स्केयर क्रो की भूमिका निभाई। उन्होंने फिल्म ब्रेकफ़ास्ट ऑन प्लूटो (२००५) में एक अनाथ बच्चा (पेट्रिक कुर्टेन बैडेन) की भूमिका निभाई। इस भूमिका के लिए उन्हें गोल्डन ग्लोब पुरस्कार के लिए नामित किया गया था। उसने १९७० में आयरिश स्वतंत्रता आंदोलन पर बानी फिल्म द विण्ड दैट शेक्स द बार्ली (२००६) में भी काम किया, इसके अलावा 2017 में आई क्रिस्टोफर नोलन की फिल्म डिंकर्क में भी एक सैनिक के रूप में भूमिका निभाई थी और इस फिल्म में अपनी भूमिका के लिए शुरू से लेकर अंत तक कोई नाम नहीं बताया गया। सन २००० के दशक मे, ट्वेण्टी-एट डेज़ लेटर (२००२), कोळ्ड माउण्टेन (२००३), इण्टरमिशन (२००३), रॆड आइ (२००३) और ब्रेकफ़स्ट ऑन प्लूटो (२००५) जैसी फ़िल्मों में अपने प्रगर्शन के सहारे ख्यती प्रप्त की। ब्रेकफ़स्ट ऑन प्लूटो (२००५) के लिए उन्होंने गोल्डेन ग्लोब पुरस्कर कि "श्रेष्ठ अभिनेत, म्यूज़िकल या हास्य किर्दार में" के श्रेणि में नामांकन प्रप्त किया था।

इसके अलावा, उन्होंने, सनशाइन (२००७), द ऎज ऑफ़ लव (२००८) और इन्सेप्शन (२०१०) जैसी कामयाब फ़िल्मों में भी मुख्य किरदार निभाए थे। २०११ में मर्फ़ी को सर्वश्रेष्ठ अभिनेत के लिये आइरिश टाइम्स थियेटर अवॉर्ड और मिस्टरमैन में उत्कृष्ट एकल प्रदर्शन के लिये ड्रामा डेस्क अवॉर्ड से भी पुरस्कृत किया गया। तथा आयरलैण्ड कि राष्ट्रीय विश्वविद्यलय में वे, युनेस्को शिशु एवं परिवार शोध केन्द्र के पोषक भी बने। वे, यूसीऍफ़आसी और यूनेस्को के शिशु, युवा एवं जन जुड़ाव चेयर के निर्देशक, प्रो० पैट डोलान से भी करीबी तौर्पर जुड़े हैं। इसके अलावा वे इन टाइम (२०११), रिट्रीट (२०११) और रेड लाइट्स जैसी फ़िल्मो में भी अभिनय किय है।

सन २०१३ से वे बीबीसी की घारावाहिक पीकी ब्लाइण्डर्स का मुख्य पात्र, थॉम्स शॆल्बी का किरदार अदा कर रहे हैं। उन्होने, ट्रान्स्डेन्स (२०१४), इन द हार्ट ऑफ़ द सी (२०१५), ऍन्थ्रोपॉइड (२०१६) ऑर डंकर्क (२०१७) में भी अभिनय किया है।

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