१९९७ मे २३ वर्ष की उम्र मे हनिंगन को टीवी धारावाहिक "बफी द वैम्पायर स्लेयर" मे विलो रोज़न्बर्ग की भूमिका डी गई जो बफी की सहेली थी। यह धारावाहिक बेहद सफल रहा और इसके चलते हनिंगन को लोकप्रियता हासिल हुई। इस भूमिका के कारण हनिंगन को कई फ़िल्मों जैसे "अमेरिकन पाई", "अमेरिकन पाई २", "बॉयिज़ एंड गर्ल्स" और "अमेरिकन वेडिंग" मे भूमिकाएं मिली। २००३ मे जब "बफी" समाप्त हुआ तब हनिंगन की एक एपिसोड की कमाई $२५०,००० थी।

२००४ मे हनिंगन ने "वेन हैरी मेट सैली..." के रंगमंच रूपांतरण मे ल्यूक पेरी के साथ काम किया। २००५ मे वे टेलिविज़न धारावाहिक की तरह पुनः मुडी और हीट हास्य धारावाहिक "हाउ आई मेट योर मदर" मे लिली की भूमिका निभाई। इसके साथ ही उन्होंने "वेरोनिका मार्स" में ट्रीना एकोलास की अतिथि कलाकार की भूमिका भी अदा की। फ़रवरी २००६ मे हनिंगन ने "डेट मूवी" मे जुलिया जोन्स की भूमिका निभाई।

वे "अमेरिकन रीयूनियन" मे पुनः मिशेल की भूमिका मे दिखाई दी।

शुरूआती करियर
करियर
निजी जीवन
करियर मे उछाल (१९९७-अबतक)