एफबीआई का आदेशपत्र यूनाइटेड स्टेट्स कोड (यू.एस. कोड), सेक्शन 533 के टाइटल 28 में व्यवस्थित है जो अटार्नी जनरल को "संयुक्त राज्य अमेरिका के खिलाफ अपराधों... का पता लगाने के लिए अधिकारियों को नियुक्त करने" का अधिकार देता है। अन्य संघीय क़ानून एफबीआई को विशिष्ट अपराधों की जाँच करने के अधिकार और जिम्मेदारी देते हैं।

जे. एडगर हूवर ने 1920 के दशक में निषेधाज्ञा के दौरान अवैध शराब उत्पादकों (बूटलेगर्स) की गिरफ्तारी के लिए वायर टैपिंग का इस्तेमाल करना शुरू किया था। 1927 का एक मामला, जिसमें एक अवैध शराब उत्पादक (बूटलेगर) को टेलीफोन टैपिंग के माध्यम से पकड़ा गया था, संयुक्त राज्य अमेरिका के सुप्रीम कोर्ट में पहुँचा जिसने यह फैसला सुनाया कि एफबीआई (FBI) अपनी जाँच में वायरटैप का इस्तेमाल कर सकती है और जब तक कि एफबीआई (FBI) टैपिंग कार्य को पूरा करने के लिए किसी व्यक्ति के घर में प्रवेश नहीं करती है, इसे गैरकानूनी खोज और जब्ती के रूप में चौथे संशोधन का उल्लंघन नहीं समझा जायेगा. निषेधाज्ञा के निरस्त होने के बाद, कांग्रेस ने 1934 के कम्युनिकेशंस एक्ट को पारित कर दिया, जिसने बिना सहमति फोन टैप किये जाने को गैरकानूनी बना दिया लेकिन बगिंग (माइक्रोफोन छिपाने) की अनुमति दे दी. सुप्रीम कोर्ट के एक अन्य मामले में 1939 में अदालत ने यह फैसला सुनाया कि 1934 के कानून के कारण, फोन टैपिंग के जरिये एफबीआई ने जो सबूत हासिल किया था वह अदालत में स्वीकार्य नहीं था। 1967 में सुप्रीम कोर्ट के एक फैसले ने 1927 के मामले को पलटकर बगिंग की अनुमति दे दी, जिसके बाद कांग्रेस ने ओमनिबस क्राइम कंट्रोल एंड सेफ स्ट्रीट्स एक्ट को पारित कर दिया; इसके अनुसार जब तक सार्वजनिक अधिकारियों के पास पहले से प्राप्त किया गया वारंट मौजूद होगा, उनके पास जाँच के दौरान टेलीफोन टैप करने की अनुमति रहेगी.

संगठित अपराध के खिलाफ एफबीआई का मुख्य उपकरण रैकेटियर इन्फ्लुएंस्ड एंड करप्ट ऑर्गेनाइजेशन (आरआईसीओ) एक्ट है। एफबीआई के पास 1964 के यूनाइटेड स्टेट्स सिविल राइट्स एक्ट के अनुपालन को लागू करने और इस अधिनियम के उल्लंघनों की जाँच के अतिरिक्त युनाइटेड स्टेट्स डिपार्टमेंट ऑफ जस्टिस (डीओजे) के साथ उन उल्लंघनों पर मुकदमा चलाने की जिम्मेदारी भी है। एफबीआई 1970 के कंट्रोल्ड सब्सटांसेस एक्ट को लागू करने में ड्रग एनफ़ोर्समेंट एडमिनिस्ट्रेशन (डीईए) के साथ समवर्ती अधिकार क्षेत्र को भी साझा करती है।

यूएसए पैट्रियट एक्ट ने विशेष रूप से वायरटैपिंग और इंटरनेट संबंधी गतिविधि की निगरानी के मामले में एफबीआई को आवंटित शक्तियों को बढ़ा दिया है। इस अधिनियम के सबसे विवादास्पद प्रावधानों में से एक है तथाकथित "स्नीक एंड पीक (चोरी-छिपे झांकने का)" प्रावधान, जो एफबीआई को किसी घर के निवासियों की गैर-हाजिरी में उसके घर की तलाशी की शक्ति प्रदान करता है और इसके लिए उन्हें कई हफ़्तों के बाद भी निवासियों को सूचित करने की कोई जरूरत नहीं होती है। पैट्रियट अधिनियम के प्रावधानों के तहत एफबीआई ने आतंकवाद के लिए संदेहास्पद व्यक्ति के लाइब्रेरी के रिकॉर्डों की जाँच करने का अधिकार फिर से प्राप्त कर लिया (संभवतः जैसा इसने 1970 के दशक के बाद से नहीं किया था).

1980 के दशक की शुरुआत में एब्सकैम विवाद के मद्देनजर एफबीआई के अंडरकवर ऑपरेशनों की जाँच के लिए सीनेट की सुनवाई शुरू की गयी थी, जिसमें निर्वाचित अधिकारियों को फंसाने का आरोप लगाया गया था। इसके परिणाम स्वरूप आगामी सालों में एफबीआई की गतिविधियों पर अंकुश लगाने के लिए कई दिशानिर्देश जारी किये गए थे।

न्याय विभाग के इंस्पेक्टर जनरल की मार्च 2007 की एक रिपोर्ट में एफबीआई द्वारा राष्ट्रीय सुरक्षा पत्रों के "व्यापक और गंभीर दुरुपयोग" को व्यक्तियों के संबंध में रिकॉर्ड और डेटा की मांग के लिए इस्तेमाल किया गया एक तरह का प्रशासनिक सम्मन बताया गया था। रिपोर्ट में कहा गया था कि 2003 और 2005 के बीच एफबीआई ने 140,000 से ज्यादा राष्ट्रीय सुरक्षा पत्र जारी किये थे, जिनमें से कई लोगों का आतंकवाद के साथ कोई स्पष्ट संबंध नहीं था।

एक एफबीआई जाँच के माध्यम से प्राप्त सूचना को उपयुक्त यू.एस. अटॉर्नी या न्याय विभाग के अधिकारी के सामने प्रस्तुत किया जाता है जो यह फैसला लेते हैं कि मुकदमा चलाने की जरूरत है या अन्य कार्रवाई करने की.

एफबीआई अक्सर अन्य संघीय एजेंसियों के साथ मिलकर कार्य करती है जिनमें समुद्री बंदरगाह और हवाई अड्डे की सुरक्षा में यू.एस. कोस्ट गार्ड (यूजीसीजी) और यू.एस. कस्टम्स एंड बोर्डर प्रोटेक्शन (सीबीपी) और विमान दुर्घटनाओं एवं अन्य महत्वपूर्ण घटनाओं की जाँच में नेशनल ट्रांसपोर्टेशन सेफ्टी बोर्ड शामिल हैं। इमिग्रेशन एंड कस्टम एन्फोर्समेंट (आईसीई) एकमात्र अन्य एजेंसी है जिसके पास इसकी सबसे करीबी मात्रा की जाँच शक्ति है। 11 सितंबर के हमलों के आलोक में एफबीआई ने ज्यादातर संघीय आपराधिक जाँच में अपनी एक भूमिका कायम रखी है।

हथियार
कानूनी प्राधिकार
संगठनात्मक संरचना
हूवर के बाद उल्लेखनीय पुनर्गठन