"मिल्क" का आरम्भ 1950 और 1960 के दौरान पुलिस के अभिलेखीय फुटेज के साथ होता है जब वह समलैंगिक बारों पर छापा मारती है और संरक्षकों को पकड़ती है, तथा इसके बाद ही, 27 नवम्बर 1978 को दाईं फेंस्तें प्रेस में यह घोषणा करते हैं कि मिल्क और मोस्कन दोनों की हत्या हो गई है। मिल्क पूरी फिल्म में, अपनी हत्या से नौ दिन पहले (18 नवम्बर 1978) अपनी वसीयत की रिकॉर्डिंग करता हुआ नजर आता है। फिल्म, तब वापस अतीत में, 1970 में न्यू यॉर्क शहर में चली जाती है, जब मिल्क का 40वां जन्मदिन है और प्रेमी स्कॉट स्मिथ के साथ उसकी पहली मुलाकात है, जो उससे उम्र में काफी कम है। 

अपने जीवन से असंतुष्ट तथा एक बदलाव की जरूरत के कारण, मिल्क तथा स्मिथ अपने रिश्ते को एक बड़ी स्वीकृति मिलने की आशा में सैन फ्रांसिस्को जाने का फैसला करते हैं। वे यूरेका घाटी के बीचों-बीच कास्त्रो कैमरा खोलते हैं, यह श्रमिक वर्गों का एक ऐसा प्रतिवेश है जो विकास की प्रक्रिया के दौरान मुख्यतः एक समलैंगिक प्रतिवेश बन जाता है तथा जिसे द कास्त्रो के नाम से जाना जाता है। एक बार आयरिश कैथोलिक प्रतिवेश में हुए विरोध से हताश होकर, मिल्क समलैंगिक कार्यकर्ता बनने के लिए अपनी व्यापारिक पृष्ठभूमि का इस्तेमाल करता है, तथा अंततः क्लीव जोन्स के लिए एक संरक्षक बन जाता है। इससे पहले, स्मिथ मिल्क के अभियान प्रबंधक के रूप में कार्य करता है, लेकिन मिल्क की राजनीतिक निष्ठा के कारण उसकी हताशा बढ़ जाती है और वह उसे छोड़ देता है। मिल्क बाद में जैक लीरा से मिलता है, जो मृदु स्वाभाव का परन्तु एक असंतुलित युवा है। स्मिथ के समान, लीरा भी मिल्क की राजनीतिक सक्रियता के प्रति निष्ठा को बर्दाश्त नहीं कर पाता और अंततः खुद को फांसी पर लटका लेता है। 

शहर पर्यवेक्षक बनने के क्रम में, 1973 तथा 1975 में दो असफल राजनीतिक अभियानों के बाद तथा तीसरा 1976 में, कैलिफोर्निया विधानसभा के लिए असफल होने के बाद मिल्क अंततः 1977 में, जिला 5 के लिए, सैन फ्रांसिस्को पर्यवेक्षक बोर्ड में एक सीट पर जीत हासिल कर लेता है। उसकी जीत उसे पहली बार सर्वविदित एक ऐसा समलैंगिक पुरुष बनाती है जिसे कैलिफोर्निया के एक प्रमुख सरकारी कार्यालय के लिए मत दिया जाता है तथा जो समग्र अमेरिका में शीर्ष तीन में से एक है। मिल्क बाद में साथी पर्यवेक्षक डैन व्हाइट से मिलता है जो एक वरिष्ठ वियतनामी, एक पूर्व पुलिस अधिकारी तथा अग्निशामक है। व्हाइट, जो राजनीतिक और सामाजिक तौर पर एक रूढ़िवादी है, के मिल्क के साथ कटु सम्बन्ध हैं और जब मिल्क, व्हाइट की विभिन्न परियोजनाओं को विफल कर देता है तब उसमें मिल्क के लिए असंतोष बढ़ जाता है।

मिल्क और व्हाइट के बीच काम का एक जटिल रिश्ता बन जाता है। व्हाइट, मिल्क को अपने पहले बच्चे के नामकरण पर आमंत्रित करता है, वहां जाने पर व्हाइट अपने जिले में एक मनोरोग अस्पताल के खुलने को रोकने के लिए मिल्क का सहयोग मांगता है, तथा सम्भवतः इसके बदले, शहर भर में मिल्क के समलैंगिक अधिकारों के अध्यादेश का समर्थन देने की बात करता है। जब मिल्क, युवाओं पर इसके नकारात्मक प्रभाव की वजह से इसका समर्थन देने से इनकार करता है, तब व्हाइट खुद को छला हुआ महसूस करता है और अंततः समलैंगिक अधिकार अध्यादेश के खिलाफ एकमात्र मत देता है। मिल्क नवम्बर 1978 में, प्रस्ताव 6 को पराजित करने के एक प्रयास का भी आरम्भ करता है जो कैलिफोर्निया राज्य मतपत्र के लिए एक पहल बन जाती है। ऑरेंज काउंटी के एक रूढ़िवादी राज्य विधायक, जॉन ब्रिग्स द्वारा प्रायोजित, प्रस्ताव 6 सभी समलैंगिकों को (तथा साथ में वे सभी जो इसका समर्थन करते हैं) कैलिफोर्निया के पब्लिक स्कूलों में काम करने से रोकने की चेष्टा करता है। यह राष्ट्रव्यापी रूढ़िवादी आंदोलन का भी भाग है जो फ्लोरिडा के डेड काउंटी में, स्थानीय समलैंगिक अधिकारों के एक अध्यादेश को निरस्त करने के लिए, अनीता ब्रायंट तथा उनकी संस्था सेव आवर चिल्ड्रेन के सफल अभियान से शुरू होता है।

7 नवम्बर 1978 को, मिल्क और उसके समर्थक, प्रस्ताव 6 के खिलाफ अथक कार्य करने के बाद उसके पराजित होने पर आनन्दित होते हैं। व्हाइट जो अत्यधिक अस्थिर है, पर्यवेक्षकों के वेतन वृद्धि के पक्ष में है, लेकिन उसे अधिक समर्थन प्राप्त नहीं होता है और शीघ्र ही प्रस्ताव का समर्थन करने के बाद वह बोर्ड से त्यागपत्र दे देता है। बाद में वह अपना मन परिवर्तित कर लेता है और दुबारा बहाली की बात पूछता है। मिल्क द्वारा पैरवी किये जाने के बाद, महापौर मोसक्न उसके अनुरोध को इंकार कर देते हैं। 

27 नवम्बर 1978 की सुबह को, व्हाइट एक बंदूक को धातु डिटेक्टरों से छुपाकर रखने के लिए, एक तहखाने की खिड़की के माध्यम से सिटी हॉल में प्रवेश करता है। वह मोसक्न से दुबारा बैठक के लिए अनुरोध करता है, जो उसकी पुनः नियुक्ति के अनुरोध को बुरी तरह से नकार देता है। क्रोधित व्हाइट, मोसक्न को उसके कार्यालय में गोली मारता है और तब वह मिल्क से मिलने जाता है, जहाँ घातक बंदूक से वह उसे काफी नजदीक से मार डालता है। यह फिल्म बताती है की मिल्क का ऐसा विश्वास था कि व्हाइट गोपनीय तौर पर एक बंद कमरे में रहने वाला समलैंगिक व्यक्ति था। 

अंतिम दृश्य में, मिल्क और मोस्कन के लिए पूरे शहर की गलियों में, हजारों द्वारा मोमबत्ती की रोशनी में रतजगा किया गया है। फिल्म में वास्तविक लोगों के चित्र को दर्शाया गया है तथा उनके जीवन का संक्षिप्त सारांश बताया गया है। इसमें यह नोट शामिल है की डैन व्हाइट के वकीलों ने कुख्यात त्विन्की बचाव का इस्तेमाल किया जिसमे व्हाइट के आरोप को स्वैच्छिक नरहत्या में बदल दिया गया, ऐसा आरोप जो बाद की पटकथा में व्हाइट के रात के दंगों (व्हाईट नाईट रायट्स) के बारे में बताता है। 


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