10 अगस्त 2006 को, स्टीव मैकक्लैरेन ने डेविड बेकहम के उत्तराधिकारी के तौर पर इंग्लैंड के कप्तान का जिम्मा जॉन टेरी को सौंपा. मैकक्लैरेन ने कहा, "कप्तान का चयन करना एक कोच के लिए सबसे महत्वपूर्ण निर्णयों में से एक है। मैं आश्वस्त हूं कि जॉन टेरी के रूप में मुझे सही आदमी मिल गया है। मुझे यकीन है कि वह इंग्लैंड के अब तक के बेहतरीन कप्तानों में से एक साबित होगा." एक अंतर्राष्ट्रीय मैत्री मैच में ग्रीस के खिलाफ इंग्लैंड के कप्तान के रूप में टेरी ने अपना पहला गोल किया। यह मैच का पहला गोल था और, इसी तरह प्रबंधक के रूप में मैकक्लैरेन के राज में भी यह पहला गोल था। जश्न मनाते हुए उन्होंने अपने नए कप्तान की कलाई की पट्टी को चूम लिया। हालांकि, कप्तान के रूप में टेरी के साथ यूरो 2008 के लिए इंग्लैंड को अर्हता प्राप्त नहीं हुई - 1994 के विश्व कप टूर्नामेंट के फाइनल के बाद से यह उनकी पहली अनुपस्थिति थी। इस बीच योग्यता अभियान के माध्यम से, टेरी ने स्वीकार किया था कि अहर्ता प्राप्त करने में इंग्लैंड के असफल होने की उन्हें 'पूरी जिम्मेवारी वहन' करनी होगी.

1 जून 2007 को नए वेम्बली स्टेडियम में टेरी पहला अंतर्राष्ट्रीय गोल करने वाले इंग्लैंड के पहले वरिष्ठ खिलाड़ी बने गए, जब उन्होंने ब्राजील के साथ इंग्लैंड के 1-1 गोल से मैच को ड्रॉ किया। उन्होंने डेविड बेकहम द्वारा एक फ्री किक पास करने के बाद बॉक्स में सिर से प्रहार कर गोल किया। लगभग एक साल बाद,28 मई 2008 को इंग्लैंड को यूएसए (USA) के खिलाफ 1-0 पर पहुंचा देने के लिए उन्होंने इसी तरह डेविड बेकहम द्वारा तिरछा फ्री किक दिए जाने पर सिर के प्रहार से गोल किया।

अगस्त में इंग्लैंड के कप्तान के रूप में टेरी की पुष्टि कर दी गई थी और वे 2010 के विश्व कप के लिए अहर्ता में इंग्लैंड की ओर से कप्तान होंगे. इंग्लैंड के स्थायी कप्तान के रूप में बहाली के बाद अपने पहले मैच के दौरान मिलान बारोस द्वारा उन्हें बहुत ही कठिन समय हासिल हुआ जब और आसानी से वे बहुत ही दूर होते चले गए जब बारोस ने चेक गणतंत्र के खिलाफ पहला गोल दागा. खेल के 92 मिनट में इंग्लैंड के लिए जो कोले द्वारा बराबरी के लिए सौभाग्य से गोल किए जाने पर मैच 2-2 पर खत्म हुआ। उन्होंने 2010 फीफा वर्ल्ड कप के लिए यूक्रेन के खिलाफ पहला प्रतिस्पर्धात्मक गोल इंग्लैंड के लिए किया, इससे पहले यूक्रेन के बराबरी करनेवाले एंड्री शेवचेनको एक फ्री किक से अंत में जीत पर कब्जा जमाकर उन्होंने ड्रा कर दिया.

5 फ़रवरी 2010 को टेरी के निजी जीवन पर अंगुली उठने पर पैबियो कैपेलो ने घोषणा की कि इंग्लैंड के कप्तान के रूप में टेरी को हटा दिया गया। उनकी जगह रक्षक रियो फर्डिनेंड स्थानांतरित हुए.

इंग्लैंड की कप्तानी
अंतरराष्ट्रीय कैरियर
परिवार और व्यक्तिगत जीवन
चेल्सी के साथ प्रारंभिक समय