नए कोच फिट्ज कोलमैन के मार्गदर्शन में, बोल्ट 2004 में पेशेवर बन गये, जो बरमूडा में CARIFTA खेलों के साथ शुरु हुआ। 200 मीटर दौड़ को 20 सेकेंड में पूरा करनेवाले वे पहले जूनियर धावक बन गये और 19.93 सेकेंड के समय के साथ सकेंड के दो दहाई से रॉय मार्टिन का रिकार्ड तोड़ दिया। मई में घुटनों की नस की चोट के कारण बोल्ट के 2004 के विश्व जूनियर चैंपियनशिप स्पर्धा में भाग लेने का मौका खत्म हो गया, लेकिन फिर भी वे जमैका ओलंपिक टीम के लिए चुने गये। बोल्ट ने पूरे विश्वास के साथ 2004 के एथेंस ओलंपिक में हिस्सा लिया और अपनी टीम के लिए एक नया रिकार्ड बनाया। हालांकि, पैर की चोट के कारण उन्हें कठिनाई का सामना करना पड़ा और 200 मीटर की दौड़ में 21.05 सेकेंड का निराशाजनक समय लेकर प्रथम चक्र में ही बाहर हो गये। उनके प्रदर्शन के बूते अमेरिकी कॉलेजों ने बोल्ट को ट्रैक छात्रवृत्ति की पेशकश की, लेकिन ट्रेलानी के इस किशोर ने पेशकश यह कहकर ठुकरा दी कि वह अपनी मातृभूमि जमैका में ही रहना चाहते हैं। इसके बजाय बोल्ट ने अपने व्यावसायिक प्रशिक्षण के लिए जमैका के प्रौद्योगिकी विश्वविद्यालय के माहौल को चुना और विश्वविद्यालय के प्रारंभिक ट्रैक एंड वेट रूम में ही ठहरे, जिसका उन्होंने शौकिया खेलने के सालों में अच्छी तरह उपयोग किया था।
वर्ष 2005 ने नये कोच ग्लेन मिल्स के रूप में बोल्ट के लिए एक ताजा शुरुआत और एथलेटिक्स के प्रति एक-एक नये नजरिये का संकेत किया। मिल्स ने बोल्ट के संभावनाओं को माना और खेल के प्रति इस धावक के अव्यवसायिक रुख को खत्म करने का लक्ष्य निर्धारित किया। बोल्ट एथलेटिक्स के आगामी सीजन के लिए मिल्स के साथ तैयारी में लगे और किम कोलिन्स व ड्वाइन चेम्बर्स जैसे और अधिक अनुभवी धावकों के साथ साझेदारी की। अगली बड़ी स्पर्धा 2005 के हेलसिंकी विश्व चैंपियनशिप में दुर्भाग्य जैसे बोल्ट की प्रतीक्षा कर रही थी। बोल्ट ने महसूस किया कि 2004 के ओलंपिक के बाद उनकी कार्यनिष्ठा और और एथलेटिक दक्षता दोनों में बहुत सुधार हुआ है और उन्होंने विश्व चैंपियनशिप को लोगों की अपेक्षाओं पर खरा उतरने मार्ग के रूप में देखा था। अगली बड़ी स्पर्धा 2005 के [[हेलसिंकी]] विश्व चैंपियनशिप में दुर्भाग्य जैसे बोल्ट की प्रतीक्षा कर रही थी। बोल्ट ने महसूस किया कि 2004 के ओलंपिक के बाद उनकी कार्यनिष्ठा और और एथलेटिक दक्षता दोनों में बहुत सुधार हुआ है और उन्होंने विश्व चैंपियनशिप को लोगों की अपेक्षाओं पर खरा उतरने मार्ग के रूप में देखा था। उन्होंने कहा, "मैं वास्तव उसी के लिये तैयार होना चाहता हूं, जो एथेंस में हुआ। उम्मीद के मुताबिक सब कुछ ठीक हो जायेगा. बोल्ट ने 21 सेकेंड श्रेणी में अर्हता प्राप्त की, पर फाइनल में उन्हें चोट का सामना करना पड़ा और 26.27 सेकेंड के साथ वह आखिरी पायदान पर आ गये। चोटों ने उन्हें एक पूर्ण पेशेवर एथलेटिक्स सीजन पूरा करने से रोक दिया और अठारह वर्षीय बोल्ट ने प्रमुख विश्व एथलेटिक्स प्रतियोगिताओं में अब तक अपनी क्षमता साबित नहीं की थी। नवंबर में बोल्ट एक कार दुर्घटना के शिकार हो गये, हालांकि उन्हें चेहरे पर केवल मामूली खरोंच आई, पर इससे उनका प्रशिक्षण कार्यक्रम अस्तव्यस्त हो गया। उनके प्रबंधक नोर्मन पीयर्ट ने बोल्ट के प्रशिक्षण की गहनता कम कर दी और एक सप्ताह के बाद ने पूरी तरह से ठीक हो गये। बोल्ट ने अपने प्रदर्शन में सुधार करने के लिए प्रयास जारी रखा और 2005 और 2006 में वह विश्व रैंकिंग में शीर्ष 5 में पहुँच गये। पीयर्ट और मिल्स ने वर्ष 2007 या 2008 तक 400 मीटर स्पर्धा को उनकी प्राथमिक स्पर्धा बनाने के मकसद से बोल्ट को लंबी धावक दूरियों के लिए उकसाया. बोल्ट कम उत्साहित थे और कहा कि वह अपनी दौड़ दूरी में आरामदायक महसूस करते हैं। 2006 मार्च में वे फिर घुटने की नसों की चोट के शिकार हुए और मेलबोर्न में 2006 के राष्ट्रमंडल खेलों से उन्हें हटने पर मजबूर होना और मई तक किसी ट्रैक स्पर्धा में वे शामिल नहीं हुए. चोट से उबरने के बाद, बोल्ट को लचीलापन में सुधार करने के लिए व्यायाम का नया प्रशिक्षण दिया गया और 400 मीटर स्पर्धाओं के लिए उन्हें रोक रखने की योजना बनी। 

प्रतियोगिता में वापस लौटने के बाद 200 मीटर को ही उन्होंने अपनी प्राथमिक स्पर्धा बनाये रखी. और चेक गणराज्य में ओस्ट्रावा में वह हरा जस्टिन गैटलिन के मीट रिकॉर्ड को तोड़ा. बोल्ट को सीजन का सर्वश्रेष्ठ बनने के लिए बीस सेकंड के अंदर दौड़ना था, पर इसके तथ्य के बावजूद कि मौसम ख़राब था, वह सिर्फ जीत हासिल कर ही खुश हो गये।

मिल्स 100 मीटर दौड़ भाग लेने की बोल्ट की मांग मान ली और क्रेते के 23 वीं रिथिमनो वर्दीनोयानिया स्पर्धा में शामिल हुए. प्रतियोगिता की अपनी पहली दौड़ में 10.03 सेकेंड लेकर व्यक्तिगत सर्वश्रेष्ठ प्रदर्शन कर स्वर्ण पदक जीता और इस स्पर्धा के प्रति अपने उत्साह को बरकरार रखा। 

जापान के ओसाका में 2007 के विश्व चैंपियनशिप में एक रजत पदक जीतकर उपलब्धि हासिल की। बोल्ट. ने 0.8 मी/से के हेडविंड के साथ 19.91 सेकेंड का समय लिया, लेकिन यह टाइसन गे के 19.76 सेकेंड के समय की तुलना में यह फीकी पड़ गई।

जमैका का राष्ट्रीय रिकॉर्ड तब टूट गया, जब बोल्ट ने असाफा पावेल, मारविन एंडर्सन और नेस्टा कार्टर के साथ 4×100 मीटर रिले में भागीदारी की। हालांकि, उनका 37.89 सेकेंड का समय अमेरिकियों के 37.78 सेकेंड को पछाड़ने के लिए लिए पर्याप्त नहीं था। बोल्ट 2007 में हुए प्रमुख टूर्नामेंर्टों में के कोई स्वर्ण पदक नहीं जीत पाये, लेकिन मिल्स ने महसूस किया कि बोल्ट की तकनीक में काफी सुधार आया, 200 मीटर की आवृत्ति में वृद्धि बोल्ट का संतुलन का पता लगा और कदमों की बारंबरता बढ़ी जिससे ट्रैक पर उन्हें और अधिक ड्राइविंग शक्ति मिली। 

विश्व रिकॉर्ड तोड़ने वाला
ओलंपिक के बाद
पेशेवर एथलेटिक्स करियर
निजी जीवन