मर्फी ने १९८.२ में न्यू जर्सी के कॉलोनिया में वर्न फोवलर स्कूल ऑफ डांस एंड थिएटर आर्ट्स में भाग लिया। चार वर्ष की उम्र से, वह गायन, नृत्य और अभिनय में प्रशिक्षित हुई, जब तेरह बरस की हुई वह कैलिफ़ोर्निया में स्थानांतरित हुई थी। मर्फी ने १९९७ में कैथरीन के रूप में ब्रॉडवे के शडैब्यू की।
आर्थर मिलर के "ए व्यू फ्रम द ब्रिज" के साथ में विपरीत अनुभवी अभिनेता एंथनी लापाग्लिया और एलीसन जैनी के साथ।

मर्फी जब तेरह की थी,  हॉलीवुड में पहली बार नौकरी की, जिसमें ब्रैंडा ड्रेक्सेल की श्रृंखला "ड्रेक्सेलस क्लास"  में थी। वह अल्पावधि में मौली मॉर्गन खेलने के लिए चले गए। "द टार्केल्सन्स", स्पिनॉफ "ऑलमस्ट होम"। मर्फी ने कई टेलीविज़न श्रृंखलाओं पर अतिथि-तारांकित भी किया, जिनमें "पार्कर लुईस कैन्ट लूज़", "ब्लॉसम", "सीक्वेस्ट २०३२", "मर्डर वन"  और "फ्रेज़ियर" शामिल हैं। वह "सिस्टर, सिस्टर", "पार्टी ऑफ फाइव", और "बॉय मिट्स वर्ल्ड"  आदि में बार-बार आने वाला भूमिकाएं में भी थीं।

मर्फी की सफलता उनकी दूसरी फीचर फिल्म, किशोर कॉमेडी "क्लुलेस" (९९९५) में से मिली थी, जो एमी हैकरलिंग द्वारा निर्देशित थी, जो पंथ के स्तर को प्राप्त करने के लिए चली गई थी। उन्होंने रीज़ विदरस्पून और केफेर सदरलैंड के साथ "फ्रीवे" (१९९६), और स्वतंत्र कॉमेडी "बोंगवॉटर" (१९९८) के साथ भूमिका निभाने का प्रयास किया। १९९९ में, उन्होंने जेम्स माँगोल्ड की गर्ल, "इन्टरप्टिड" (१९९९) में एक सहायक मनोचिकित्सक रोगी के रूप में विनोना राइडर और एंजेलीना जोली के साथ सहायक भूमिका; और "ड्रॉप डेड गॉर्जस" (१९९९) में एक महत्वाकांक्षी सुंदरता रानी के रूप में भूमिका निभाई। उन्होंने १९९७ से २००९ के शो की पूरे शो के लिए फॉक्स के एनिमेटेड सिटकॉम "किंग ऑफ द हिल"  पर चरित्र लुआन प्लेटर को भी आवाज दिया, और पांचवें सीजन तक यूसुफ ग्रिबिल ने भी आवाज दी। वह "द किंग ऑफ द हिल" की एपिसोड "मूविइन ऑन अप' में आवाज अभिनय के लिए एनी पुरस्कार के लिए नामित हुई थी।

वह २००० के दशक में माइकल डगलस के साथ "डोन्ट से ए वर्ड" (२००१) में एक अग्रणी भूमिका निभाई; "द डेविलस ऑफ़ ऐरिथ्मेटिक" (२००१) उपन्यास के टीवी अनुकूलन किया; 8 माइल (२००२), जिसके लिए उन्हें आलोचकों की प्रशंसा मिली। और अपटाउन गर्ल्स (२००३) २००३ में, वह रोमांटिक कॉमेडीज जस्ट विवार्ड एंड लिटिल ब्लैक बुक (२००४) और समीक्षकों द्वारा प्रशंसित सीन सिटी (२००५) में अभिनय किया। फिल्म समीक्षक रोजर एबर्ट ने अक्सर मर्फी की अभिनय प्रतिभा और कॉमेडिक समय की प्रशंसा की, अपनी कई फिल्मों को अच्छी समीक्षाएं देकर और उसे लुसेली बॉल की तुलना किया। ब्रिटनी मर्फी के लिए, मेरे लिए, यह २००३ इन्डिपेन्डन्ट स्पिरिट अवॉर्ड, सांता मोनिका, सीए में मर्फी को एक पुरस्कार प्रदान करने के लिए सौंपा गया था। उनका काम पांच नामांकित व्यक्तियों के नामों को पढ़ना था, एक लिफाफा खोलना था, और विजेता का नाम प्रकट करना था।
यह वह स्क्रूबॉल सुधारवादी कॉमेडी के लिए एक अवसर में बदल गया, यह वह स्क्रूबॉल सुधारवादी कॉमेडी के लिए एक अवसर में बदल गया। नाटक करके वह इस अनुक्रम का पालन नहीं कर सका, दर्शकों के निर्देशों की चिल्लाहट के बाद भी नहीं, और मंच प्रबंधक उनके कान में एक बार नहीं बल्कि दो बार कानाफूसी की। उन दर्शकों में थे, जो उनकी मूर्खता से चुपचाप थे। मैं उसकी प्रतिभा से चुप था।<br>
मर्फी कई स्वतंत्र फिल्मों के साथ-साथ "स्पन" (२००२), "नेवरवाज़" (२००५), और कैरन मॉन्क्रिफ़ की "द डेड गर्ल" (२००६), साथ ही साथ दो एडवर्ड बर्न्स फ़िल्मों: के "साइडवॉक्स ऑफ न्यूयॉर्क" (२००१) और "द ग्रूम्समेन" (२००६) के लिए काम किया। वह समीक्षकों द्वारा प्रशंसित २००६ के एनिमेटेड फीचर "हैप्पी फीट" के साथ अभिनय करने ग्लोरिया पेंग्विन के रूप में लौटे। २००९ में, उन्हें लाइफटाइम टीवी फिल्म "ट्रिब्यूट"  में मुख्य किरदार, सीला के रूप में रखा गया था।
मर्फी ने जून २००९ में थ्रिलर / नाटक "अबैन्डन्ड"  को समाप्त कर दिया और इसे २०१० में उनकी मृत्यु के बाद प्रकाशन किया गया। नवंबर २००९ में, मर्फी ने "द कॉलर"  का प्रोडक्शन छोड़ा, जिसे प्यूर्टो रिको में फिल्माया जा रहा था, और उनकी जगह राहेल लेफ्वेर लिया गया था। मर्फी ने मीडिया रिपोर्टों से इनकार कर दिया कि सेट पर मुश्किल होने के बाद उसे परियोजना से निकाल दिया गया था, और "रचनात्मक अंतर" का हवाला दिया। "सम्थिंग विकिड", उनकी अंतिम फिल्म, २०१४ में जारी किया गया था।

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