जोकर (हीथ लेजर) पांच नकाबपोश सहयोगियों के साथ एक भीड़ भरे बैंक को लूटने जाता है। बैंक लूटते समय वह पांच में से चार लोगों द्वारा एक-दूसरे की हत्या करवा देता है, और फिर आखिरी व्यक्ति को खुद मारकर सारे पैसे लेकर निकल जाता है। बाद में वह कुछ मुख्य गुंडों, सल मारोनी (एरिक रॉबर्ट्स), चेचन (रिची कॉस्टर) और गैंबोल (माइकल जय व्हाइट) की अपने एकाउंटेंट लॉउ (चिन हान) के साथ चल रही एक वीडियो कॉन्फ़्रेंस में हस्तक्षेप करके बैटमैन (क्रिश्चियन बेल) को लूट के आधे हिस्से के लिए मारने की पेशकश करता है। गैंबोल इस प्रस्ताव को मना कर देता है और "जोकर" की मृत्यु पर एक इनाम रख देता है। हालांकि बाद में, जोकर गैंबोल को मारता है, और उसके गिरोह का सरगना बन जाता है।

यह जानने के बाद कि बैटमैन ने लॉउ को पकड़ लिया है, मारोनी और चेचन जोकर के प्रस्ताव को स्वीकार करते हैं। जोकर सार्वजनिक घोषणा कर देता है कि "लोग तब तक लगातार मारे जाएंगे जब तक कि बैटमैन अपनी असली पहचान नहीं दिखा देता", और गॉथम के पुलिस आयुक्त गिलियन बी लोब (कॉलिन मैकफर्लेन) और न्यायाधीश जेनेट सुरिलो (न्याडिया रोड्रिगेज टेरासिना) की हत्या करकेअपनी धमकी को सत्य साबित करवाता है। जब गॉथम के जिला वकील, हार्वे डेंट (हारून एखर्ट), बैटमैन के रूप में खुद की पहचान सार्वजनिक कर जोकर को उसके ठिकाने से बाहर निकालने का प्रयास करते हैं, तो जोकर उसका अपहरण करने की कोशिश करता है, और गिरफ्तार किया जाता है। डेंट के अचानक गायब होने पर बैटमैन उससे पूछताछ करता है। जोकर यह भी बताता है कि डेंट की प्रेमिका (और ब्रूस वेन की बचपन की दोस्त) राहेल डॉवेस (मैगी गिलेंन्हाल) भी गायब हो गई है और फिर दोनों के अलग-अलग ठिकानों का पता बैटमैन को देकर वह उसे बताता है कि दोनों जगहों पर एक साथ बम फट जाएगा, और बैटमैन उन दोनों में से किसी एक को ही बचा सकता है। जोकर यहां भी बैटमैन से चालाकी करता है, और बैटमैन को डेंट का पता बता देता है, जिसका चेहरा विस्फोट में खराब हो जाता है, जबकि राहेल की दूसरी जगह पर मौत हो जाती है। जोकर इसके बाद लॉउ को साथ लेकर पुलिस स्टेशन से भाग निकलता है।

जोकर लाउ और चेचन को मार देता है, और सभी पैसों को जलाकर चेचन के गिरोह का भी सरगना जाता है। इसके बाद, वेन एंटरप्राइजेज के एमएंडए लॉ एकाउंटेंट कोलमैन रीज़ (जोशुआ हार्टो) को टीवी पर बैटमैन की असली पहचान प्रकट करने से रोकने के लिए, वह घोषणा करता है कि अगर ६० मिनट के भीतर रीज़ को मारा नहीं जाता है, तो वह अस्पताल को बम से उड़ा देगा। इससे पूरे नगर में आतंक फ़ैल जाता है, और इस दौरान जोकर डेंट से मिलने के लिए एक नर्स के रूप में छिपकर गॉथम जनरल अस्पताल में घुस जाता है, और राहेल की मौत के लिए जिम्मेदार लोगों पर बदला लेने के लिए डेंट को प्रेरित करता है। इसके बाद वह उस अस्पताल को बम से उड़ा देता है, और बंधकों को एक बस में भरकर अपने साथ ले जाता है। वह दो जहाज़ों पर विस्फोटक लगाकर उनमें नागरिकों और अपराधियों को अलग-अलग कैद करता है, और उन्हें बताता है कि या तो उन में से कोई एक दूसरे जहाज को उड़ा दे, नहीं तो वह दोनों जहाजों को नष्ट कर सबको मार देगा। आखिरकार, दोनों जहाजों के लोग एक-दूसरे को उड़ाने का विकल्प नहीं चुनते हैं। 

बैटमैन बाद में जोकर को पकड़ लेता है, और तब जोकर उससे कहता है कि उन दोनों में से कोई भी एक-दूसरे को मरने नहीं दे सकता है, क्योंकि उसका मानना है कि उन दोनों का अस्तित्व ही एक दूसरे से हमेशा लड़ते रहने पर आधारित है। जोकर बैटमैन से यह भी कहता है कि उसने "गोथम की आत्मा के लिए लड़ाई" जीती है, क्योंकि शहर के निवासियों को जब एक एक बार डेंट का हत्यारे वाला "दूसरा चेहरा" दिखेगा, तो उसके तुरंत बाद वे लोग आशा खो देंगे। जोकर इसके बाद हिंसक रूप से हंसता है, जब उसे हिरासत में ले जाया जा रहा होता है। आखिरकार बैटमैन डेंट के अपराधों को अपने सर लेकर जोकर की योजना को विफल कर देता है।

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