1940 के दशक में शुरु होकर और 1970 के दशक में जारी रखते हुए ब्यूरो ने संयुक्त राज्य अमेरिका और उसके सहयोगियों के खिलाफ जासूसी के कई मामलों की जाँच की. अमेरिका के खिलाफ तोड़फोड़ की कार्यवाही को अंजाम देने की योजना बनाने वाले आठ नाज़ी एजेंटों को गिरफ्तार किया गया जिनमें से छह को फांसी दे दी गयी ("एक्स पार्टे कुइरिन"). इसी दौरान गुप्त कोड तोड़ने के अमेरिका/ब्रिटेन के एक संयुक्त प्रयास (वेनोना) के तहत - जिसमें एफबीआई गहन रूप से शामिल थी - सोवियत राजनयिक और खुफिया संचार के गुप्त कोड को तोड़ दिया गया, जिसने अमेरिकी और ब्रिटिश सरकारों को सोवियत संचार को पढ़ने में समर्थ बना दिया. इस प्रयास ने सोवियत खुफिया एजेंसी के लिए संयुक्त राज्य अमेरिका में काम कर रहे अमेरिकी नागरिकों के अस्तित्व की पुष्टि की. हूवर इस परियोजना का प्रबंध कर रहा था, लेकिन 1952 तक वह इस बारे में सेंट्रल इंटेलिजेंस एजेंसीसी आइ ए (सीआईए) को सूचित करने में असफल रहा. एक और उल्लेखनीय मामला 1957 में सोवियत जासूस रुडोल्फ एबेल की गिरफ्तारी का है। अमेरिका में सक्रिय सोवियत जासूसों की खोज नें हूवर को अमेरिकी वामपंथियों से खतरा होने के विचार के अपने दीर्घकालिक जूनून का पीछा करने की वजह प्रदान की; यह खतरा कम्युनिस्ट पार्टी ऑफ द युनाइटेड स्टेट्स ऑफ अमेरिका (सीपीयूएसए) संघ के संगठनकर्ताओं से लेकर किसी तरह की क्रांतिकारी आकांक्षाएं न रखने वाले अमेरिकी उदारवादियों से भी हो सकता था।

निदेशक के रूप में जे एडगर हूवर का कार्यकाल
एफबीआई और राष्ट्रीय सुरक्षा
11 सितम्बर के हमले
एफबीआई की विशेष टीमें