यमुना नदी के किनारे मकबरे के लिए इस स्थान का चुनाव इसकी हजरत निजामुद्दीन (दरगाह) से निकटता के कारण किया गया था। संत निज़ामुद्दीन दिल्ली के प्रसिद्ध सूफ़ी संत हुए हैं व इन्हें दिल्ली के शासकों द्वारा काफ़ी माना गया है। इनका तत्कालीन आवास भी मकबरे के स्थान से उत्तर-पूर्व दिशा में निकट ही चिल्ला-निज़ामुद्दीन औलिया में स्थित था। बाद के मुगल इतिहास में मुगल सम्राट बहादुर शाह ज़फ़र ने तीन अन्य राजकुमारों सहित १८५७ के प्रथम भारतीय स्वतंत्रता संग्राम के दौरान यहां शरण ली थी। बाद में उन्हें ब्रिटिश सेना के ने यहीं से गिरफ्तार किया था और फिर उन्हें रंगून में मृत्युपर्यन्त कैद कर दिया गया था। दिल्ली से अपने विदा होने को बहादुर शाह ज़फ़र ने इन शब्दों में बांधा है:

गुलाम वंश के शासन में यह क्षेत्र किलोकरी किले में स्थित थी, जो नसीरुद्दीन (१२६८-१२८७) के पुत्र तत्कालीन सुल्तान केकूबाद की राजधानी हुआ करती थी।

२० जनवरी १५५६ को, हुमायूँ की मृत्यु उपरांत उसे पहले तो दिल्ली में ही दफ़्नाया गया और बाद में १५५८ में खंजरबेग द्वारा पंजाब के सरहिंद ले जाया गया। कालांतर में मुगल सम्राट अकबर ने अपने पिता की समाधि के दर्शन १५७१ में किये। मकबरे का निर्माण हमीदा बानो बेगम के आदेशानुसार १५६२ में हुमायुं की मृत्यु के ९ वर्ष उपरांत आरंभ हुआ था। तब इसकी लागत १५ लाख रुपये आयी थी। कई बार हमीदा बानु बेगम से हुमायुं की पहली पत्नी हाजी बेगम का भ्रम भी होता है, हालांकि १६वीं शताब्दी में लिखे ब्यौरेवार आइन-ए-अकबरी के अनुसार एक अन्य हाजी बेगम भी थीं, जो हुमायुं की ममेरी बहन थी और बाद में उसकी बेगम बनी; उसको मकबरे का दायित्व सौंपा गया था।

अब्द-अल-कादिर बदांयुनी, एक समकालीन इतिहासकार के अनुसार इस मकबरे का स्थापत्य फारसी वास्तुकार मिराक मिर्ज़ा घियास (मिर्ज़ा घियाथुद्दीन) ने किया था, जिन्हें हेरात, बुखारा (वर्तमान उज़्बेकिस्तान में) से विशेष रूप से इस इमारत के लिये बुलवाया गया था। इन्होंने हेरात की और भारत की भी कई इमारतों की अभिकल्पना की थी। इस इमारत के पूरा होने से पहले ही वे चल बसे, किंतु उनके पुत्र सैयद मुहम्मद इब्न मिराक घियाथुद्दीन ने अपने पिता का कार्य पूर्ण किया और मकबरा १५७१ में बनकर पूर्ण हुआ।

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